近日,中国科学院烟台海岸带研究所董志军研究员与南海海洋研究所林强研究员等合作在海洋水母运动模式与生活史策略研究取得新进展,揭示了灯塔水母平衡囊缺失及其逆向发育的进化特征与遗传基础。相关研究成果以“Genomic and single-cell analysesreveal genetic signatures of swimming pattern and diapause strategy in jellyfish”为题发表于Nature Communications。水母具有极其复杂的生活史与环境适应策略,在适宜条件下,水母水螅体可通过出芽生殖进行快速种群增殖,并通过横裂生殖释放多个碟状体(The Innovation Geoscience,2024);而在逆境条件下,可通过足囊生殖维持其种群的生存过程(Molecular Ecology,2024)。水母也是海洋中最古老的无脊椎动物类群之一,是海洋关键进化节点生物。在后生动物中,维持运动平衡感知的器官形式多样,从水母的简单平衡囊到哺乳动物的复杂内耳,其演化过程一直是学界探究的热点。平衡囊是水母定向和重力响应反馈系统的重要器官,切除平衡囊会导致水母运动定向功能和矫正功能受损。与其它水母相比,灯塔水母缺少平衡囊,表现出直线游动的运动特征,不同于有平衡囊水母(如海月水母)的自由游动形式(图1)。而灯塔水母这种独特的运动模式影响了其生存策略,在长期的演化过程中灯塔水母衍生出从水母成体到水螅体的逆向发育能力,据此,灯塔水母被称为“返老还童”的“永生水母”而闻名世界。然而,学界目前对该水母独特的运动模式和生存策略的遗传调控机制仍不清楚。
图1水母运动模式演化及受选择的平衡囊形成关键基因通路
基于上述科学问题,研究团队组装了染色体水平的灯塔水母(Turritopsis rubra)和海月水母(Aurelia coerulea)基因组,并与其它刺胞动物基因组进行比较分析,发现灯塔水母的耳石形态发生和纤毛运动相关基因受到显著选择或缺失;对四种水母平衡囊的转录组比较分析也表明参与纤毛运动的基因在灯塔水母感觉器官中表达显著降低,推断其可能与灯塔水母无法形成平衡囊相关(图2)。
图2 与灯塔水母运动和平衡囊缺失相关的遗传特征
基于比较基因组学分析,发现“耳石形态发生”(OMs)的基因家族在灯塔水母中发生特异性丢失。据此,研究团队在海月水母中对该基因进行原位杂交和RNA干扰实验,发现该基因主要在海月水母平衡囊组织区域表达,而敲降该基因则会导致海月水母碟状体无法正常发育出平衡囊(图3),证明该基因在水母平衡囊形成中发挥了重要功能。
图3 灯塔水母中的丢失基因及受选择基因特征
在水母中,毛细胞(hair cell)位于平衡囊底部,对平衡石的定向输运及平衡囊正常功能至关重要。研究团队进一步解析了灯塔水母和海月水母的细胞图谱,并重点关注两种水母毛细胞基因表达模式差异(图4)。单细胞转录组跨物种比较分析表明,灯塔水母毛细胞表现出与微管运动活性、纤毛组装和动力蛋白复合物相关基因的低表达或不表达,这些基因被报道参与维持纤毛的摆动和运动以确保平衡石的组装和精确定位。此外,与细胞发育相关通路也在灯塔水母毛细胞中下调,可能导致形成无功能或功能障碍的毛细胞,进而导致灯塔水母的平衡囊缺失。
图4 灯塔水母和海月水母毛细胞的跨物种比较
对灯塔水母五个发育阶段的单细胞转录组分析表明,在逆向发育过程中,滞育相关基因在囊(cyst)阶段显著富集,持续的休眠状态可能更有利于灯塔水母应对不利环境。此外,该研究发现囊和浮浪幼体的基因表达模式具有相似性,囊阶段干细胞及相关发育基因的表达也为囊在合适条件下重新萌发为新的水螅体提供细胞和遗传基础(图5)。
图5 灯塔水母不同发育阶段细胞图谱及逆向发育细胞和基因基础
综上,该项研究揭示了灯塔水母平衡囊缺失及其逆向发育的进化特征与遗传基础,探讨了水母遗传学、运动模式和生存策略之间的复杂关系,为深入认识海洋动物运动演化和适应策略提供了新见解。
烟台海岸带研究所董志军研究员、王方晗博士生、李勇学博士生和南海海洋研究所刘雅莉副研究员为本文共同第一作者,南海海洋研究所林强研究员和烟台海岸带研究所董志军研究员、赵建民研究员为本文共同通讯作者。该研究工作得到了国家自然科学基金、国家科技基础资源调查计划、国家重点研发计划、泰山学者计划、烟台海岸带研究所研究组群等项目联合资助。
相关论文信息:https://www.nature.com/articles/s41467-024-49848-z